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名称来源“昌吉”本为“仰吉”之转音，原系突厥语，涵义是“新”的意思。
早在《突厥语大词典》和《元史·地理志·西北地附录》里都记载有“仰吉八里”（意为新城）这一名称。
“昌吉”之名大致是由张堡、仰吉八里、昌都刺或昌八里等名逐渐演变而来。
《阅微草堂笔记》或《西域水道记》里却说昌吉一名系准噶尔语（蒙古语），是“场圃”的音译，它原是一条河的名称。
建制沿革西汉时 ，本境属西域36国之一的车师国，后车师国分前部和后部，本境即属车师后部。
西汉太初三年（前102年），汉在西域设“使者校尉”时，汉军队便统治了这一地区。
汉宣帝元康四年（前62年）在北庭（今吉木萨尔县）设戊己校尉，前后行政400余年。
共2张吉木萨尔千佛洞公元3世纪初至6世纪中叶，境内先后为高车、柔然、突厥、西突厥铁勒部等部族游牧驻地。
唐贞观十四年（640年），设庭州，辖金满、轮台、蒲类、西海四县，相当于今昌吉州的大部分地区。
武后长安二年（702年）设北庭大都护府，辖天山以北，巴尔喀什湖以南的广大地区，谱写出古西域史上最辉煌的篇章。
宋时，本境先后属吐蕃、回鹘汗国。
元宪宗初年（1229年），在本境设“尚书省”，后元国势颓败，西域各自为政，本境属察合台汗国。
清康熙三十六年（1697年），清康熙灭噶尔丹部，本境随归清朝。
乾隆二十七年（1762年），本境属伊犁将军管辖，后乾隆在迪化设镇迪道，辖本境大部，光绪十年（1884年），新疆建省，昌吉州大部归迪化府。
1954年7月8日，成立昌吉回族自治区。
1955年3月11日改名为昌吉回族自治州，1958年将玛纳斯、呼图壁、奇台、吉木萨尔、阜康、木垒等县划入全州管辖。
1959年，将乌鲁木齐县划归乌鲁木齐。
1983年后，昌吉市、阜康县、米泉县相继建市。
2007年，将昌吉回族自治州米泉市并入乌鲁木齐市，撤销米泉市；设立乌鲁木齐市米东区，以原米泉市和乌鲁木齐市东山区的行政区域为米东区的行政区域。